Биологические науки/Биохимия и  биофизика

Д.б.н. проф. Муравлева Л.Е., д.м.н., проф. Молотов-Лучанский  В.Б., к.м.н. Клюев Д.А., Колесникова Е.А.

Карагандинский государственный медицинский университет

Современные представления о метаболической роли аденозина. Сообщение 1.

 

В последнее время появилось много научных исследований, посвященных изучению роли аденозина в норме и при различных патологических состояниях.

Аденозин образуется  как внутриклеточно, так и экстрацеллюлярно при участии ряда ферментных систем. В клетках аденозин образуется в результате дефосфорилирования АМФ при участии 5’ – нуклеотидазы и при гидролизе S- аденозилгомоцистеина при участии S- аденозилгомоцистеингидролазы. Внутриклеточный аденозин участвует в различных метаболических реакциях, либо превращается в инозин, гипоксантин, ксантин   и мочевую кислоту [1].

Образовавшийся аденозин может высвобождаться из клеток при участии специальных транспортеров. Известны 2 типа (семейства) белков, участвующих в переносе свободных пуринов через плазматическую мембрану. Baldwin SA et al. описали наличие в клетках человека семейство SLC29 белков, состоящих из равновесных (equilibrative) транспортеров нуклеозидов и свободных азотистых оснований, которые осуществляют прямой и обратный транспорт по градиенту концентрации. Среди этого семейства дифференцированы 2 подтипа транспортеров с разной субстратной специфичностью, осуществляющие селективный   перенос нуклеозидов, а также транспортеры, способные транспортировать  как нуклеозиды, так и азотистые основания [2]. Второй тип транспортеров – семейство белков SLC28 называются концентрирующими (concentrative) нуклеозидными транспортерами, которые осуществляют активный перенос нуклеозидов в клетку, используя градиент ионов натрия.  Среди этого семейства транспортеров выделены 3 подтипа в зависимости от их субстратной специфичности. [3].  При этом SLC28A1 осуществляет внутриклеточный перенос аденозина и пиримидиновых нуклеотидов,   SLC28A2 – пуриновых нуклеотидов и уридина, SLC28A3 – участвует в захвате как пуриновых, так и пиримидиновых нуклеозидов [4-7].   Mangravite LM. et al. показано, что помимо транспортеров, локализованных на плазматических мембранах клеток, существуют и внутриклеточные растворимые транспортеры (SLC), которые осуществляют внутриклеточный перенос нуклеозидов [8].

Внеклеточный аденозин образуется при гидролизе АТФ, АМФ и сАМФ, высвобождающихся в кровоток из  клеток сосудистого эндотелия, гладкой мускулатуры и циркулирующих клеток крови как экзоцитозом, так и вследствие лизиса клеток [9]

Катаболизм внеклеточных АТФ и АДФ происходит при участии эктоферментов эктонуклеозидтрифосфат дифосфогидролазы 1 (ectonucleoside triphosphate diphosphohydrolase 1) или CD39 и  экто-5′ - нуклеотидазы  (ecto-5′-nucleotidase) или CD73. CD39 гидролизует АТФ и АДФ до АМФ; СД73 участвует в дефосфорилировании АМФ до аденозина [10]. 

CD39 экспрессирована на эндотелии, эпителии или воспалительных клетках и быстро катализирует образование АМФ из АТФ или АДФ  [11-13]

            CD73 заякорена посредством гликозилфосфатидилинозитола (GPI) на мембранах эндотелиальных и эпителиальных клеток и быстро превращает АМФ в аденозин [14,15].

В работе Colgan S.P. et.al. показано, что CD73 обладает широким спектром биологической активности. Эти исследователи приводят экспериментальные свидетельства роли CD73 как своего рода метаболического контрольного пункта для активации аденозин-опосредованного транспорта ионов.  Также в обзоре приведены сведения об участии CD73 в контроле тканевой барьерной функции,  в том числе в  процессе трансмиграции лейкоцитов и, особенно, полиморфноядерных нейтрофилов через сосудистый эндотелий [16].

G. Yegutkin et al. представили экспериментальные доказательства наличия в крови комплекса растворимых ферментов, нуклеотид пирофосфатаза, аденилаткиназа и  нуклеотиддифосфаткиназа, участвующих в метаболизме пуринов.  Изучаются взаимоотношения между сетью растворимых ферментов и эктонуклеаз [17].

            По мнению других исследователей, в плазме крови человека присутствуют и другие пурин-катаболизирующие ферменты: аденозиндезаминаза, щелочная фосфатаза и 5-нуклеотидаза [18,19]

В нормальных условиях существует механизм быстрого захвата внеклеточного аденозина клетками. В цитозоле клеток он либо используется для образования АМФ или превращается аденозиндезаминазой в инозин. В результате в здоровых тканях поддерживается  низкий уровень аденозина [20].

Аденозин – это сигнальная молекула, действующая по паракринному и аутокринному путям. [21]. Внутриклеточные эффекты аденозина опосредованы 4 подтипами  рецепторов, ассоциированных с G-белками (A1, A2A, A2B, и A3). Эти подтипы рецепторов  аденозина имеют 7 трансмембранных доменов, различаются по степени экспрессии на клетках разного типа,  а также по виду G-белков (семейство Gi и семейство Gs подобных G белков).

Основной  эффект аденозин - рецепторного взаимодействия – активация или угнетение аденилатциклазы с соответствующим увеличением или снижением синтеза вторичного мессенджера – цАМФ.  В последнее время расширены представления о механизмах трансдукции внутриклеточных сигналов посредством  рецепторов аденозина. Так, результатом активация рецептора A1, является угнетение активности аденилатциклазы. Jacobson KA и Gao ZG. показано, что этот рецептор способен менять активность  протеинкиназы С, фосфатидилинозитол-3фосфаткиназы и MAP – киназы и блокировать некоторые кальциевые каналы [22]. A2A рецепторы помимо системы аденилатциклаза – цАМФ активируют транскрипционные факторы CREB [23].

В физиологических условиях концентрация аденозина ниже 1 μM, поэтому он способен активировать рецепторы A1, A2A, A3.  В условиях патологии активируется  A2B   рецептор [24].  Аденозин накапливается во внеклеточной среде в ответ на метаболический стресс и клеточное повреждение.  Также уровень аденозина увеличивается в условиях гипоксии, ишемии, воспалении [25].

            В условиях воспаления, метаболического дистресса и инфекции  большое количество аденина высвобождается во внеклеточную среду нейтрофилами,  эндотелиальными клеткам и активированными макрофагами. АДФ, который высвобождается тромбоцитами, после дефосфорилирования также вносит существенный вклад в увеличение уровня внеклеточного аденозина [26,27,28].

Быстрое высвобождение аденозина в ответ на повреждение имеет важное значение в модуляции гомеостаза.  Внеклеточный аденозин рассматривается как наиболее важная и информативная молекула тревоги, которая посредством паракринного и аутокринного механизма сообщает о повреждении клеток окружающим тканям. Внеклеточный аденозин вызывает каскад тканевых ответов, которые рассматриваются как защитные, направленные на поддержание  гемостаза. При гипоксии  активность ферментов CD39 и CD73 резко возрастает, соответственно увеличивается внеклеточное образование аденозина [29].

                Аденозин оказывает различные клеточные эффекты. Так, получены данные, демонстрирующие способность аденозина влиять на пролиферацию и дифференциацию макрофагов. Высокие концентрации экзогенного аденозина препятствуют развитие моноцитов в макрофаги и останавливают развитие моноцитов на стадии с высокими дополнительными функциями, которые по фенотипу похожи на подобны дендритным клеткам. Аденозин также влияет на созревание моноцитов путем  ускорения образования многоядерных гигантских клеток. Эти данные достаточно подробно обсуждены в статье  [30]. Обращает на себя внимание, что такие различные эффекты аденозина зависят от типа рецептора, с которым он взаимодействует. Аденозин влияет на созревание моноцитов через  A1, тогда как  активация A2  рецептора предотвращает образование гигантских клеток. В тоже время, внутриклеточные механизмы, определяющие эффекты аденозина,  остаются неизвестными.

            Накапливаются сведения о влиянии аденозина на образование цитокинов. В настоящее время проводятся исследования, конкретизирующие типы рецепторов аденозина, вовлеченные в этот процесс [31].

Аденозин способен модулировать функции нейтрофилов. Аденозин через A2A рецепторы ингибирует адгезию нейтрофилов к эндотелию уменьшая экспрессию молекул адгезии на нейтрофилах. Есть сведения о регуляции аденозином образования  активных форм кислорода.  Показан неоднозначный эффект аденозина (стимулирующий и подавляющий) на процесс фагоцитоза. Характер эффекта зависит от типа клеток и типа рецепторов. Аденозин обладает свойствами потенциального ингибитора респираторного взрыва моноцитов – макрофагов [32]

Аденозин способен снижать экспрессию тканевого фактора. Тканевой фактор – это трансмембранный гликопротеин, запускающий коагуляционный каскад; также принимает участие в ангиогенезе.  Появились данные, демонстрирующие способность аденозина через активацию A3  рецепторов тормозить экспрессию тканевого фактора на моноцитах [33].

Аденозин влияет на продукцию васкулярного эндотелиального фактора роста, который является потенциальным индуктором ангиогенеза и проницаемости сосудов. Высказано мнение, что аденозин участвует в ангиогенезе путем ускорения продукции васкулярного эндотелиального фактора роста [34].

                Особое внимание уделяется  исследованию различных аспектов участия  аденозина  в биохимических и физиологических процессах  в клетках почек. Анализ существующих фактических данных и их интерпретация будет представлен в сообщении 2.

Литература

1.Borowiec A., Lechward K., Tkacz-Stachowska K., Składanowski A. Adenosine as a metabolic regulator of tissue function: production of adenosine by cytoplasmic 5’-nucleotidases // Acta Biochimica Polonica – 2006.- Vol. 53 No. 2.- P. 269–278

2. The equilibrative nucleoside transporter family, SLC29 / Baldwin SA, Beal PR, Yao SY, King AE, Cass CE, Young JD //Pflugers Arch. 2004 447(5):735-43

3. Gray JH, Owen RP, Giacomini KM. The concentrative nucleoside transporter family, SLC28 //Pflugers Arch. 2004.- 2003.- 447(5):728-34

4.Molecular cloning and functional expression of cDNAs encoding a human Na+-nucleoside cotransporter (hCNT1) / Ritzel M.W., Yao S.Y., Huang M.Y. Am J Physiol. 1997.- 272(2 Pt 1): C707-14;

5. Na(+)-dependent purine nucleoside transporter from human kidney: cloning and functional characterization / Wang J, Su SF, Dresser MJ et. al. // Am J Physiol. 1997.- 273(6 Pt 2):F1058-65

6. Molecular identification and characterization of novel human and mouse concentrative Na+-nucleoside cotransporter proteins (hCNT3 and mCNT3) broadly selective for purine and pyrimidine nucleosides (system cib) /Ritzel M.W. Ng A.M. Yao S.Y. et al. //J Biol Chem. 2001 26;276(4):2914-27

7.Kong W, Engel K, Wang J.  Mammalian nucleoside transporters // Curr. Drug. Metab. 2004 - 5(1).- P.63-84

8Mangravite LM, Badagnani I, Giacomini KM. Nucleoside transporters in the disposition and targeting of nucleoside analogs in the kidney // Eur. J. Pharmacol. – 2004.-  486(23).- P. 239

9. Kunapuli, S. P., Daniel, J. L.  P2 receptor subtypes in the cardiovascular system //Biochem. J.- 1998.-  336.- 513 –523

10. Yegutkin GG. Nucleotide- and nucleoside-converting ectoenzymes: important modulators of purinergic signalling cascade. Biochim. Biophys. Acta. 2008;1783:673–694

11.Beneficial effects of CD39/ecto-nucleoside triphosphate diphosphohydrolase-1 in murine intestinal ischemia-reperfusion injury /Guckelberger O, Sun XF, Sevigny J et.al. //  Thromb Haemost.- 2004.- 91: 576–586; 

12.Colgan SP, Eltzschig HK, Eckle T, Thompson LF. Physiological roles of 5'-ectonucleotidase (CD73) // Purinergic Signalling.- 2006.-  2: 351–360;

13. Regulated catalysis of extra-cellular nucleotides by vascular CD39/ENTPD1 is required for liver regeneration / Beldi G, Wu Y, Sun X et al.// Gastroenterologyю- 2008. -  135: 1751–1760

14.Cardioprotection by ecto-5'-nucleotidase (CD73) and A2B adenosine receptors /Eckle T, Krahn T, Grenz A et.al. // Circulation- 2007- 115: 1581–1590;

15.Protective role of ecto-5'-nucleotidase (CD73) in renal ischemia /Grenz A, Zhang H, Eckle T. et.al. //J Am Soc Nephrol.- 2007.- 18: 833–845

16. Colgan S.P.,  Eltzschig H. K. Eckle T., Thompson L. F. Physiological roles for ecto-5’-nucleotidase (CD73) // Purinergic Signal. 2006 - 2(2): 351–360.

17. Yegutkin G. G., Samburski S. S., Jalkanen S. Soluble purine-converting enzymes circulate in human blood and regulate extracellular ATP level via counteracting pyrophosphatase and phosphotransfer reactions // The FASEB Journal- 2003.- 17:1328-1330

18. Rutsch, F., Vaingankar, S., Johnson, K., et al. PC-1 nucleoside triphosphate pyrophosphohydrolase deficiency in idiopathic infantile arterial calcification. Am. J. Pathol. – 2001 – 158. 543 –554;

19.Stefan C., Jansen S., Bollen M. Modulation of purinergic signaling by NPP-type ectophosphodiesterases // Purinergic Signalling -2006 - 2: 361–370

20.Hasko G, Cronstein BN. Adenosine: an endogenous regulator of innate immunity. Trends Immunol. 2004;25:33–39; Fredholm BB, Chern Y, Franco R, Sitkovsky M. Aspects of the general biology of adenosine A2A signaling. Prog. Neurobiol. 2007;83:263–276

21.Görlach A. Control of Adenosine Transport by Hypoxia // Circulation Research. – 2005. – 97.- P.1-3

22. Jacobson KA, Gao ZG. Adenosine receptors as therapeutic targets. Nature Rev. Drug Discov. 2006;5:247–264

23. Nemeth ZH, et al. Adenosine stimulates CREB activation in macrophages via a p38 MAPK-mediated mechanism. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2003;312:883–888

24. Fredholm BB. Adenosine, an endogenous distress signal, modulates tissue damage and repair. Cell Death Differ. 2007.-14.-P. 1315–1323

25. Fredholm BB. Adenosine, an endogenous distress signal, modulates tissue damage and repair. Cell Death Differ. 2007;14:1315–1323

26.Thrombosis and inflammation as multicellular processes: significance of cell-cell interactions / Marcus, A. J., Safier, L. B., Broekman, M. J. et al. // Thromb Haemost – 1995.- 74.- 213−217;

27.Endogenous adenosine produced during hypoxia attenuates neutrophil accumulation: coordination by extracellular nucleotide metabolism /Eltzschig, H. K., Thompson, L. F., Karhausen, et al. // Blood. -  2004.-  104.- 3986−3992

28.Eltzschig HK, Macmanus CF, Colgan SP. Neutrophils as sources of extracellular nucleotides: functional consequences at the vascular interface // Trends Cardiovasc Med – 2008.- 18.- P. 103–107

29. Hasko G, Pacher P, Deitch E.A., Vizi E.S. Shaping of monocyte and macrophage function by adenosine receptors //  Pharmacology & Therapeutics.- 2007.-  113  264–275

30. Sitkovsky,M. V., Lukashev, D., Apasov, S. et al. (2004). Physiological control of immune response and inflammatory tissue damage by hypoxia-inducible factors and adenosine A2A receptors // Annu Rev Immunol. 2004.-  22.- P. 657682

31. Eckle T., Koeppen M,. Eltzschig H.K Role of Extracellular Adenosine in Acute Lung Injury // Physiology -2009.- 24: No. 5.- P. 298-306

32.Broussas M., Cornillet-Lefebvre, P. Potron, G., Nguyen, P. Adenosine inhibits tissue factor expression by LPS-stimulated human monocytes: involvement of the A3 adenosine receptor // Thromb Haemost.- 2002.-88.- P.123−130;

33.Zhou, H., Wolberg, A. S., Roubey, R. A. (2004). Characterization of monocyte tissue factor activity induced by IgG antiphospholipid antibodies and inhibition by dilazep // Blood.- 2004.- 104. P. 2353−2358

34. Adair, T. H Growth regulation of the vascular system: an emerging role for adenosine // Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol.- 2005.- 289.-P283−P296